《灼眼的夏娜》TV第二季的故事將從小說第八卷開始講起，以NDS遊戲《灼眼的夏娜DS》中的登場人物，紅世之徒，戲睡鄉“メア”入侵禦崎市開始開篇。據監督渡部高志所說，故事會對第一季的一些伏筆作出解釋，並加入不少這個時代的小故事。第二季STAFF和聲優會由原班人馬擔任，“釘宮之誓”依舊強勢走高。夏天結束後，新學期開始了許多事物沒有任何變化，但是同時也有不少事情逐漸發展著…池和吉田，緒方和田中之間產生了些許微妙的關係還有在我身旁，飄逸著長發的夏娜…但是，這一切似乎有著一絲奇怪的違何感在我們所不知道的地方，紅世之徒再次展開了行動…
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